Putini sõnul vastuluure allosakonnas. 1976. aastal õppis ta veebruarist juulini Leningradis Ohtas lühiajalistel operatiivkaadri ümberkoolituste kursustel ("401. kool"), kus valmistati ette välisvaatlusega tegelevaid töötajaid. Pärast seda töötas ta 1977. aasta alguseni KGB Leningradi peavalitsuses enda sõnul vastuluure alal, tegeldes välismaalastega, endiste kolleegide sõnul aga "viiendas teenistuses", mis võitles ideoloogiliste diversioonidega. Ta tutvus seal Sergei Ivanoviga, kes töötas samas allosakonnas. Putin viidi üle Esimese Peavalitsuse (välisluure) süsteemi. 1979. aastal lõpetas ta aastased ümberkoolituskursused Moskvas Dzerzinski-nimelises KGB Kõrgkoolis Varsonofjevski põiktänaval . Pärast seda töötas ta neli ja pool aastat (19791983) NSV Liidu Riikliku Julgeoleku Komitee Leningradi oblasti peavalitsuse esimeses (välisluure) osakonnas. Aastal 1984 sai ta majori auastme
juba ägedad võitlused Punaarmee ja eestlaste üksuste vahel, mis hiljem on saanud tuntuks Suvesõjana. Mitmel pool seadsid eesti metsavennad uuesti ametisse Eesti Vabariigi aegseid omavalitsusüksusi ja kaugemaks unistuseks oli kindlasti ka riikliku iseseisvuse taastamine. Sõjalised kokkupõrked Nõukogude vägedega olid seda ägedamad seetõttu, et 26. juunil olid Nõukogude võimud moodustanud Eesti alal hävituspataljonid, mis pidid lisaks võitlusele vaenlaste diversioonidega, ellu viima ka "põletatud maa" taktikat ehk hävitama enne sakslaste tulekut kõik strateegilist tähtsust omava. Seetõttu saatis nende tegevust ohjeldamatu julmus ja terror, millele metsavennad mitmel pool suutsid siiski ka piiri panna. Küll aga ei suudetud takistada 1.-4. juulil aset leidnud küüditamist Lääne-Eesti saartelt. Juuli lõpuks olid sakslased pool Eestit vallutanud, Põhja-Eesti jäi aga mõneks ajaks veel Punaarmee kätte